Situata al termine dell'antica via degli Angeli, la Porta era l'unico varco di accesso settentrionale del circuito fortificato costruito dal 1493 al 1505 attorno alla grande “Terra Nova”, ossia l'ampliamento urbano meglio noto come Addizione Erculea, in onore del duca Ercole I d'Este.

Una inveterata tradizione storiografica vuole che da questa Porta nel gennaio 1598 sia uscito Cesare, l'ultimo duca estense prima della devoluzione di Ferrara allo Stato della Chiesa e che immediatamente dopo, in ricordo dell'evento, il fornice a nord sia stato murato; trattasi di una leggenda, giacché gli studi e gli scavi archeologici eseguiti in corrispondenza della struttura inducono a pensare che la Porta sia rimasta praticabile almeno fino alla fine del XVII secolo, anche se a fasi alterne.

L'originaria torre quadrangolare d'avvistamento fu oggetto di molte trasformazioni apportate già tra il 1519 e il 1526, proseguite nei secoli successivi al mutare delle sue funzioni: da struttura difensiva a barriera doganale nel corso del '700, il manufatto divenne nel 1820 la sede di uno scannatoio per suini (di cui rimangono ancora visibili il piccolo pozzo esterno circolare e parte dei muri perimetrali dei box), poi polveriera e dal 1894 venne utilizzata come abitazione civile fino ai primi anni '80 del Novecento.

La Porta è ancora oggi impropriamente indicata dai ferraresi come “Ca' dal boia”, la “Casa del boia”: denominazione depositatasi nell'immaginario collettivo da quando la struttura era adibita a macello per maiali, i cui strazianti gridi rimasero impressi nell'oralità popolare capace di inventare una rinomanza sinistra e inquietante del sito.

I restauri compiuti tra il 1984 e il 1991 dai Musei Civici di Arte Antica su affidamento della Soprintendenza ai Beni Ambientali e Architettonici (in occasione dell'esecuzione dei lavori relativi al progetto regionale FRIET “Mura-parco. Recupero culturale ed ambientale”) hanno fatto emergere forme e assetti antichi, tra cui l'arco d'ingresso meridionale – tamponato assieme a quello nord durante il XIX secolo –, la soglia in trachite segnata dai solchi delle ruote dei carri, la pavimentazione con basole di trachite euganea e mattoni posti di taglio, oltre a tracce di merlature sul muro esterno dell'edificio tardo-cinquecentesco a lato della torre, destinato al corpo di guardia.

I lavori di sbancamento condotti nel vallo (un tempo allagato) hanno portato alla luce anche i grossi pali del perduto ponte ligneo (ora in metallo) che univa la Porta all'antistante rivellino “a freccia” della seconda metà del '500 – su cui venivano posizionate le bocche da fuoco – demolito nel 1859 e oggi ripristinato. Sul rivellino avvenivano anche “alcune verifiche daziarie e soprattutto accurati controlli preliminari di coloro che volevano attraversare il ponte ed entrare in città, ovviamente dopo aver superato il secondo posto di blocco costituito dai soldati di guardia alla Porta: tali operazioni restrittive, adottate anche per le altre porte della città (dove più intenso era il passaggio di uomini, animali e merci) si rivelarono particolarmente efficaci non solo in tempo di epidemie, ma soprattutto per evitare l'infiltrarsi in città di spie e sabotatori” (Scafuri 2003, p. 42).

Dal corpo centrale della torre si accede a destra alla casetta del corpo di guardia e grazie ad una moderna scala a chiocciola in metallo è ora possibile raggiungere un livello più elevato dal quale si può osservare la cortina delle mura e parte del camminamento di ronda; dopo un piccolo ambiente dotato di feritoie si accede alla sommità della torre, che consente una visuale completa, specie verso il Parco Urbano intitolato a Giorgio Bassani.

Di proprietà comunale, lo storico edificio della Porta degli Angeli è sede di numerosi eventi e iniziative culturali nel corso dell'anno, soprattutto di natura espositiva, concertistica e musicale.